ACE
 
 
 
 
CIENCIA Y TECNOLOGÍA OTROS ARTÍCULOS  

Investigación de calidad en fermentación maloláctica y bacterias lácticas del vino en España

Albert Bordons, Cristina Reguant y Nicolas Rozès
Departamento de Bioquímica y Biotecnologia, Facultad de Enología de Tarragona,
Universitat Rovira i Virgili, Campus Sescelades, Tarragona

Obtención de los datos

En este artículo se analiza la investigación realizada recientemente en España en temas de la fermentación maloláctica (FML) y de las bacterias lácticas (BL) del vino, en un sentido amplio y por lo tanto no solamente de la conversión maloláctica en sí.

Sin embargo, para delimitar el estudio a la enología, no se han analizado aquí los trabajos realizados sobre la FML de la sidra y las bacterias lácticas que en ella intervienen. Caben destacar en este ámbito de la sidra los trabajos realizados por el grupo de la Facultad de Química de la Universidad del País Vasco en San Sebastián, cuya responsable es M. Teresa Dueñas. Sus trabajos más destacables son sobre la producción de aminas biógenas [23, 24] y sobre todo de los glucanos producidos por las bacterias lácticas en la sidra.[21, 25, 38, 39, 93] Asimismo, el grupo de Mario Díaz de la Universidad de Oviedo ha trabajado en la aplicación de la citometría de flujo al análisis de poblaciones de las bacterias lácticas (incluyendo las no cultivables) de la sidra, [77,78] técnica que por supuesto es aplicable a las del vino.

Para conocer en detalle la investigación realizada recientemente en FML por los grupos españoles se ha recurrido a buscar y recoger los artículos científicos publicados en revistas científicas internacionales indexadas, o sea, las que constan en la base de datos del Institute for Scientific Information (ISI), denominado desde 2008 Thomson Reuters ISI, con su central en Nueva York. La base de datos del ISI es utilizada por la mayoría de organismos evaluadores de las Administraciones y de las mismas universidades como criterio preferente de calidad en las publicaciones científicas.


La base de datos ISI es accesible sin coste desde los organismos públicos a través del portal de acceso a la Web of Knowledge (WOK) del Sistema Español de Ciencia y Tecnología (Ministerio de Ciencia e Innovación y la Federación Española para la Ciencia y la Tecnología): http://www.accesowok.fecyt.es/

Para intentar delimitar la búsqueda al tema que nos interesa, dentro del WOK, en la Web of Science se ha procedido a buscar artículos con alguno de los términos siguientes como tópico: malolactic, Oenococcus, y con Spain como término obligatorio en la dirección. En cuanto al año de publicación, se ha limitado a los artículos publicados desde 2006 hasta la actualidad, para conocer la investigación actual o más reciente. Con ello se han cubierto los 5 últimos años, período que a menudo también es utilizado en diversos sistemas de evaluación de la calidad de la investigación.

Con esta búsqueda se han obtenido 136 referencias, frente a 470 si no se introduce el término Spain, lo cual significa que un 30% aproximadamente de la investigación mundial en este ámbito corresponde a grupos españoles. De estas 136 referencias se han seleccionado aquellas que están estrictamente relacionadas con vino, y en las que las bacterias lácticas y/o la fermentación maloláctica tienen un cierto papel y no son solo menciones indirectas que se hacen en la introducción del artículo. Para intentar mostrar exclusivamente la investigación realizada en centros españoles, también se han excluido aquellos artículos en los que el autor de correspondencia es de un centro extranjero, a pesar de que alguno de los autores sea español. También se han excluido los capítulos de libro porque entendemos que no pasan por el mismo sistema de evaluación que los artículos indexados, y suelen ser revisiones del estado de un tema, muy útiles para su comprensión, pero que remiten a los mismos artículos ya publicados.

Con ello se ha obtenido una relación de 84 artículos, que creemos reflejan la actualidad de la investigación de calidad en FML y las bacterias lácticas del vino, por los grupos españoles. Pedimos disculpas por posibles errores u omisiones en la obtención y análisis de estos datos.


Temas actuales de investigación de FML y bacterias lácticas del vino en España

Los artículos publicados están relacionados con los temas que se esquematizan en la tabla 1. Vemos tres temas mayoritarios que son los de identificación y tipificación de las bacterias lácticas del vino, la relación de las mismas con los compuestos fenólicos, y la producción de aminas biógenas por ellas. Entre los motivos posibles de estas preferencias cabe pensar, en primer lugar, en la misma trayectoria investigadora de los grupos, ya que una vez se adquiere experiencia y prestigio en un tema determinado, es lógico profundizar en el mismo. También influyen en una determinada preferencia la obtención de proyectos en función de las convocatorias, colaboraciones con otros grupos, algunas técnicas puestas a punto, y por supuesto los intereses del sector, y también la preocupación de la sociedad por la salud del consumidor, como pasa con las aminas o el carbamato de etilo por ejemplo.
En cuanto a las publicaciones de identificación y tipificación de bacterias lácticas del vino, una buena parte son estudios de seguimiento mediante técnicas moleculares de las especies y cepas, sobre todo de Oenococcus oeni, presentes en la FML o en mostos y vinos de diferentes variedades,[10, 40, 54, 55, 66, 86, 87] o en el ambiente de la bodega.[30] Otra parte son trabajos sobre nuevos métodos moleculares para la identificación o tipificación, incluyendo métodos independientes de cultivo y de secuenciación. [5, 7, 15, 75, 80, 89] Finalmente, en esa línea de caracterización taxonómica cabe destacar la descripción de cuatro nuevas especies de Lactobacillus de mostos y vinos por el grupo Enolab de la Universidad de Valencia.[57, 58, 59, 79] En dicho tema, estos últimos años se han optimizado y utilizado con éxito diversos métodos moleculares que han permitido caracterizar las bacterias lácticas presentes en el vino, y al mismo tiempo conocer su diversidad intraespecífica, sobre todo de O. oeni.

Tabla 1: Temas de investigación de FML y bacterias lácticas del vino en España, 2006-2011

TEMA
Nº ART.
REFERENCIAS EN BIBLIOGRAFÍA

Identificación y tipificación

18

5, 7, 10, 15, 30, 40, 54, 55, 57, 58, 59, 66, 75, 79, 80, 86, 87, 89

Análisis

4

9, 22, 33, 34

Nutrientes y adaptación

7

1, 2, 4, 19, 49, 71, 72

Aromas y beta-glucosidasa

4

35, 37, 41, 73

Compuestos fenólicos

14

3, 11, 12, 13, 17, 26, 27, 29, 31, 32, 45, 53, 68, 81

Aminas

20

8, 14, 28, 33, 34, 36, 42, 43, 44, 46, 47, 48, 50, 51, 52, 60, 61, 62, 69, 74

Carbamato de etilo

6

6, 16, 63, 85, 91, 92

Eliminación de ocratoxina por BL

3

18, 64, 65

Polisacáridos

1

67

Bacteriocinas

4

70, 82, 83, 90

Antibacterianos

3

20, 76, 84

Selección e Inoculación

2

56, 88

 

Aunque estas publicaciones de identificación tienen como uno de sus objetivos el análisis microbiológico, bajo el tema análisis se han señalado solo los artículos de mejoras de métodos de análisis químico o bioquímico, bien para control de la FML analizando málico y láctico por espectroscopía o con biosensores [9, 22], o bien para analizar las aminas biógenas por cromatografía.[33, 34]

Desde el punto de vista del desarrollo de la FML y por lo tanto de los factores de crecimiento y de la supervivencia y adaptación de las bacterias, sobre todo de O. oeni, se han obtenido resultados interesantes (apartado nutrientes y adaptación) por un lado en aspectos básicos del metabolismo del ácido málico [49] o en la influencia de compuestos procedentes de las levaduras [4, 19]. También se ha estudiado el efecto inverso de la influencia de la FML sobre componentes nitrogenados del vino final [1, 2]. Por otro lado, en relación con la adaptación, recientemente se ha comprobado que las condiciones estresantes del vino como el etanol afectan la expresión de algunos genes, como los de la ruta del citrato. [71, 72]

Un tema del que hay pocas publicaciones estos últimos años pero que es de interés para el sector enológico es la relación de la FML y las bacterias lácticas como los aromas (aromas y beta-glucosidasa). Se ha trabajado en la influencia de las bacterias lácticas sobre el desarrollo de aromas [35, 37, 41] y en el estudio de la expresión del gen de la beta-glucosidasa. [73]

Como se ha dicho, la relación de las bacterias lácticas del vino con los compuestos fenólicos ha sido uno de los temas preferentes en las publicaciones de los grupos españoles. Sin duda, estos compuestos son muy importantes en la calidad del vino (color, astringencia, etc.) y también por su papel como antioxidantes y por lo tanto beneficiosos para la salud. En relación con las bacterias lácticas, cabe destacar el relevante y continuado trabajo llevado a cabo por los grupos del Instituto de Fermentaciones Industriales (CSIC) de Madrid, que se refleja en sus numerosas publicaciones. En este tema por un lado se han estudiado los efectos positivos (quercitina y catequina por ej.) o negativos (flavonoles por ej.) de algunos compuestos fenólicos sobre las bacterias lácticas (Lactobacillus sobre todo) [3, 13, 27, 29] Por otro lado se ha visto la capacidad de degradación de algunos de los compuestos fenólicos (ácidos hidroxicinámicos por ej.) por parte de algunas bacterias lácticas. [11, 12, 17, 31, 32, 45, 53, 68], y por lo tanto, se ha relacionado con los cambios organolépticos consecuentes. Es importante señalar dos Review de este tema publicados por los grupos del IFI: Rodríguez et al. [81] y García-Ruiz et al. [26]

Los posibles efectos perjudiciales de algunos compuestos a veces presentes en el vino sobre la salud son una preocupación de la sociedad y esto se refleja en el número de publicaciones, sobre todo en el tema de aminas biógenas, que constituyen uno de los temas mayoritarios. Cabe destacar la excelente contribución del grupo Enolab de la Universidad de Valencia para el conocimiento actual de este tema. Diversos trabajos suyos y de otros grupos han incidido en conocer la capacidad de producción de las diferentes aminas biógenas por las diversas cepas y especies de bacterias lácticas [42, 43, 47, 51, 52, 69] y también en el estudio de cuáles son los factores principales de su producción [8, 36, 61, 62, 74]. Desde el punto de vista de detección de las posibles cepas productoras se han optimizado métodos moleculares de detección de los genes implicados y de su posible origen,[14, 44, 50, 60] y se ha estudiado la regulación de la expresión génica.[46, 48] Finalmente, recientemente se ha empezado a examinar el potencial de usar algunas bacterias lácticas del vino para degradar las aminas. [28]


El carbamato de etilo es otro compuesto nocivo para la salud, del cual se ha estudiado la capacidad de formación de sus precursores, como citrulina a partir de arginina, por las diversas bacterias lácticas, así como los factores o condiciones del vino que influyen en ello. [63, 85, 91, 92] Asimismo, los genes implicados en la degradación de arginina han sido detectados en un conjunto de cepas y especies, [6] y desde un punto de vista más básico, se ha caracterizado uno de los enzimas de la ruta.[16]

Aunque la ocratoxina, otro compuesto tóxico, no es producida por bacterias lácticas sino por hongos, precisamente se han visto posibilidades de eliminarla con las bacterias lácticas del vino, como O. oeni, parece que por un mecanismo de adsorción pasiva por las células.[18, 64, 65]

La producción de polisacáridos es otro aspecto negativo de algunas bacterias lácticas, pero que a diferencia de la sidra o la cerveza, en vinos ha sido muy poco estudiado estos años.[67]

Las bacteriocinas, estudiadas sobre todo por el grupo del Área de Bioquímica y Biología Molecular de la Universidad de la Rioja, tienen un doble papel de interés en relación con las bacterias lácticas del vino. Por un lado pueden ser usadas como inhibidores de las mismas, [83] y por otro la producción por algunas de ellas puede ser interesante para el control de las otras bacterias no deseadas. En este caso, se ha profundizado en el mecanismo de producción de plantaricina por L. plantarum de vino.[70, 82, 90]

El uso de otros compuestos o métodos antibacterianos, aparte de las bacteriocinas, también ha sido estudiado, para inhibir las bacterias lácticas, por ejemplo cuando no interesa que ocurra la FML , mediante péptidos de origen animal [20] o campos de pulsos eléctricos, [76] y también se ha estudiado la susceptibilidad a antibióticos desde el punto de vista de la caracterización de las cepas. [84]


Finalmente, aunque en muchos de los temas anteriores se efectúan indirectamente selecciones de cepas por diversos motivos, algunas de las publicaciones tratan más globalmente de la selección de cepas y/o su inoculación en vinos, estudiando sus capacidades en vinificación.[56, 88]

 

Calidad de la investigación en FML y bacterias lácticas del vino en España

Como se ha comentado, la relación de publicaciones que aquí se comenta ha sido extraída de las bases de datos ISI, con revistas científicas internacionales, cuyos artículos antes de su aceptación para ser publicados, han sido sometidos a evaluadores internacionales expertos en la materia, de dos a cuatro evaluadores para cada artículo, según la revista. Por lo tanto, todas estas publicaciones tienen una calidad científica demostrada.

Ahora bien, algunas revistas tienen más prestigio que otras, en base a los artículos que se publican y a la repercusión que tienen en la comunidad internacional. La manera usual de cuantificar esta repercusión es el Factor de Impacto (FI) de la revista, que es la media de citas de todos los artículos por otros investigadores en otras publicaciones, en un período de dos años.

Las revistas más frecuentes en las que se han publicado los artículos de FML y BL del vino en España tienen un FI alrededor de 2 (tabla 2), lo que demuestra su repercusión y buena calidad. Las revistas, en la base de datos Science Citation Index del ISI, están agrupadas por categorías, según el ámbito, y como vemos la mayoría de estas revistas son de la categoría Food Science and Technology. Dentro de cada categoría puede haber unas 100 revistas y al ordenarlas por su FI, se establecen los cuartiles. Por lo tanto una revista de cuartil 1, como vemos las de la mayoría de estas publicaciones, está dentro del 25% de revistas de más prestigio de su ámbito. De aquí se infiere otro elemento de la buena calidad de estas publicaciones.


Tabla 2: Revistas más frecuentes de los artículos de grupos españoles sobre FML y BL del vino

JOURNAL
Nº ART.
FI*
JOURNAL
2010
SUBJET CATEGORY
CUARTIL

International Journal of Food Microbiology

13

3,143

Food Science and Technology

1

Journal of Agriculture and Food Chemistry

7

2,816

Food Science and Technology

1

Food Microbiology

6

3,320

Food Science and Technology

1

Journal of Food Protection

5

1,720

Food Science and Technology

1

Food Control

5

2,812

Food Science and Technology

1

Food Chemistry

5

3,458

Food Science and Technology

1

European Food Research and Technology

4

1,585

Food Science and Technology

2

Journal of Applied Microbiology

4

2,365

Biotechnology and Applied Microbiology / Microbiology

2

* FI: Factor de impacto de la revista.

Cuando analizamos todas las publicaciones de FML y bacterias lácticas del vino en España en los 5 años de 2006 a 2010 (tabla 3), vemos que 50 de los 76 de los artículos (un 66%) han sido de 1r Cuartil, y que además este % ha ido aumentado a lo largo de estos años, en paralelo con un ligero aumento de la media de FI. No se ha tenido en cuenta el año 2011 porque los datos de FI de este año no se conocerán hasta el año que viene.

 

Tabla 3: Índices de calidad de la investigación sobre FML y BL del vino en España, 2006-2010

AÑO
ARTÍCULOS ISI
1r. CUARTIL
%1r. CUARTIL
MEDIA DE CUARTIL
MEDIA DE FI

2006

13

8

62

1,62

2,20

2007

12

9

75

1,50

1,95

2008

18

10

56

1,50

2,26

2009

19

11

61

1,61

2,22

2010

15

12

80

1,27

2,91

5 años

76

50

66

1,50

2,31

Un muy buen índice de la calidad de un artículo per se, independientemente del FI de la revista, es ver el número de artículos posteriores que lo citan. En la tabla 4 se muestran los artículos más citados entre los 76 comentados de 2006 a 2010. En principio, a mayor número de años puede haber mayor número de citas, pero la importancia y repercusión de un artículo se ve también por el n. citas por año. Por ejemplo, el artículo con más citas por año (9,0) es el de Rodríguez et al. de 2009,[81] solamente dos años después, que es un buen Review sobre las relaciones entre los compuestos fenólicos y las bacterias lácticas del vino.

 

Tabla 4: Artículos más citados (2006-2010)

ARTÍCULOS
Nº REF.
GRUPO
CITAS
AÑOS DESDE LA PUB.
CITAS
AÑO

Marcobal A et al. (2006). Formation of biogenic amines... J Food Protection...

61

IFI, CSIC, Madrid

27

5

5,4

Hernández T et al. (2006). Phenolic compounds in red wine... Anal Chimica Acta...

31

IFI, CSIC, Madrid

26

5

5,2

Martín-Álvarez PJ et al. (2006) Influence of... amine ..... Eur Food Res Technol...

62

IFI, CSIC, Madrid

25

5

5,0

Rojo-Bezares B et al. (2007). Coculture-inducible bacteriocin activity… Food Microb ...

82

U. Rioja. Logroño

29

4

7,3

Rojo-Bezares B et al. (2007). Antimicrobial activity of nisin... Int J Food Microb....

83

U. Rioja. Logroño

23

4

5,8

Landete JM et al. (2007). Biogenic amine production... Food Control

52

U. València

22

4

5,5

García-Ruiz A et al. (2008). Potential of phenolic compound… Food Control....

26

IFI, CSIC, Madrid

13

3

4,3

Moreno-Arribas MV et al. (2008) Occurrence of .... and biogenic amines... Food Microb...

69

IFI, CSIC, Madrid

12

3

4,0

Ruiz P et al. (2008). Intraspecific genetic diversity of... Food Microb…

86

UCLM, Toledo

12

3

4,0

Rodríguez H et al(2009). Food phenolics and lactic ... Int J Food Microb...

81

IFI, CSIC, Madrid

18

2

9,0

Hernández-Orte P et al. (2009). Effect of micro-oxygenation... LWT-Food Sci Technol...

35

U. València + U. Zaragoza

12

2

6,0

Hernández-Orte P et al. (2009) Aroma development... Food Res Int...

37

U. Zaragoza

9

2

4,5

Olguín N et al. (2009) Influence of ethanol and pH on the gene expression... Food Microb

71

URV, Tarragona

8

2

4,0

Landete JM et al. (2010) Requirement of the Lactobacillus casei MaeKR... Appl Env Microb...

49

IATA, CSIC, Valencia

4

1

4,0

Ruiz P et al. (2010) Analysis of lactic acid bacteria populations... Food Control...

87

UCLM, Toledo

4

1

4,0

Ruiz P et al. (2010) Selection of autochthonous Oenococcus oeni strains... Int J Food Microb...

88

UCLM, Toledo

4

1

4,0



Tabla 5: Grupos con mayor número* de publicaciones indexadas
(2006 - septiembre 2011)


GRUPO
INVESTIGADOR
RESPONSABLE
Nº DE 1r.
CUARTIL
Nº DE OTROS CUARTILES
TOTAL
PUB.

Departamento de Microbiología, Instituto de Fermentaciones Industriales, CSIC, Madrid

Rosario
Muñoz

12

5

17

ENOLAB Laboratori de Microbiologia Enològica, Departament de Microbiologia i Ecologia, Facultat de Ciències Biològiques, Universitat de València, Burjassot

Sergi Ferrer

5,5

9,5

15

Instituto de Investigación en Ciencias de la Alimentación, CSIC-UAM (antes en el IFI, CSIC), Madrid

M. Victoria Moreno-Arribas

9

2,5

11,5

Área de Bioquímica y Biología Molecular, Departamento de Agricultura y Alimentación, Universidad de la Rioja, y Instituto de Ciencias de la Vid y del Vino, Logroño

Fernanda Ruiz-Larrea

7

3

10

Departamento de Química Analítica
y Tecnología de Alimentos, Facultad de Ciencias del Medio Ambiente, Universidad de Castilla La Mancha, Toledo

M. Llanos
Palop

6

2

8

Departament de Bioquímica i Biotecnologia, Facultat d’Enologia, Universitat Rovira i Virgili, Tarragona

Albert
Bordons

3

3,5

6,5

Total de éstos más el resto
de grupos

 

53

31

84

* El número en algunos casos no entero corresponde a artículos publicados en colaboración con otros grupos.

 

Principales conclusiones

Las publicaciones científicas de investigación llevada a cabo estos últimos años por los grupos españoles en temas de fermentación maloláctica y bacterias lácticas del vino son relevantes a nivel internacional, y suponen casi un 30% del total mundial.

Aunque estas publicaciones cubren multitud de aspectos relacionados con la FML, cabe destacar el esfuerzo realizado en los temas de aminas biógenas, identificación y tipificación de las bacterias lácticas del vino, y la relación de éstas con los compuestos fenólicos del vino.

Así, cabe destacar la caracterización que se ha realizado de la producción de aminas por parte de diversas bacterias lácticas, su regulación, y los factores principales de su producción.
En la identificación y tipificación, se han utilizado con éxito diversos métodos moleculares que han permitido caracterizar las bacterias lácticas presentes en los vinos, y al mismo tiempo conocer la diversidad intraespecífica, sobre todo de Oenococcus oeni.

Respecto a los compuestos fenólicos, cabe señalar que se ha analizado el efecto positivo de algunos de ellos sobre las bacterias lácticas, y también la capacidad que tienen algunas especies de degradar algunos de estos compuestos.

El conjunto de todas estas publicaciones presenta unos muy buenos índices de calidad, con un 66% de artículos publicados en revistas de primer cuartil, en su mayoría dentro del ámbito de Ciencia y Tecnología de los Alimentos.


Bibliografía

1. Alcaide-Hidalgo JM, MV Moreno-Arribas, MC Polo, E Pueyo (2008) Partial characterization of peptides from red wines. Changes during malolactic fermentation and ageing with lees. Food Chem. 107, 622-630
2. Alcaide-Hidalgo JM, MV Moreno-Arribas, PJ Martín-Álvarez, MC Polo (2007) Influence of malolactic fermentation, postfermentative treatments and ageing with lees on nitrogen compounds of red wines. Food Chem. 103, 572-581
3. lvarez I, JL Aleixandre, MJ García, V Lizama, JL Aleixandre-Tudó (2009) Effect of the prefermentative addition of copigments on the polyphenolic composition of Tempranillo wines after malolactic fermentation. Eur. Food Res. Technol. 228, 501-510
4. Andujar-Ortiz I, MA Pozo-Bayon, A Garcia-Ruiz et al. (2010) Role of Specific Components from Commercial Inactive Dry Yeast Winemaking Preparations on the Growth of Wine Lactic Acid Bacteria. J. Agric. Food Chem. 58, 14, 8392-8399
5. Arahal DR, E Sanchez, MC Macian, E Garay (2008) Value of recN sequences for species identification and as a phylogenetic marker within the family "Leuconostocaceae" Inter. Microb. 11, 1, 33-39
6. Araque I, J Gil, R Carreté, A Bordons, C Reguant (2009) Detection of arc genes related with the ethyl carbamate precursors in wine lactic acid bacteria. J. Agric. Food Chem. 57, 1841-1847
7. Araque MI, A Bordons, C Reguant (2009) A multiplex PCR method for simultaneous species identification and strain typification of Oenococcus oeni. World J. Microb. Biotech. 25, 15-18
8. Arena ME, JM Landete, MC Manca de Nadra, I Pardo, S Ferrer (2008) Factors affecting the production of putrescine from agmatine by Lactobacillus hilgardii X1B isolated from wine. J. Appl. Microb. 105, 158-165
9.Avenoza A, JH Busto, N Canal, JM Peregrina (2006) Time course of the evolution of malic and lactic acids in the alcoholic and malolactic fermentation of grape must by quantitative H-1 NMR (qHNMR) spectroscopy. J. Agric. Food Chem. 54, 13, 4715-4720
10. Carreté R, C Reguant, N Rozès, M Constantí, A Bordons (2006) Analysis of Oenococcus oeni strains in simulated microvinifications with some stress compounds. Amer. J. Enol. Vitic. 57, 3, 356-362
11.Curiel JA, H Rodriguez, JM Landete, B de las Rivas, R Muñoz (2010) Ability of Lactobacillus brevis strains to degrade food phenolic acids. Food Chem. 120, 225-229
12. Curiel JA, R Muñoz, F López de Felipe (2010) Delaying Effect of a Wine Lactobacillus plantarum Strain on the Coloration and Xanthylium Pigment Formation Occurring in (+)-Catechin and (−)-Epicatechin Wine Model Solutions. J. Agric. Food Chem. 58, 11318-11324
13. Curiel JA, R Muñoz, F López de Felipe (2010) pH and dose-dependent effects of quercetin on the fermentation capacity of Lactobacillus plantarum. LWT-Food Sci. Technol. 43, 926-933
14. De Las Rivas B, A Marcobal, AV Carrascosa, R Muñoz (2006) PCR detection of foodborne bacteria producing the biogenic amines histamine, tyramine, putrescine, and cadaverine. J. Food Protec. 69, 10, 2509-2514
15. De las Rivas B, Á Marcobal, R Muñoz (2006) Development of a multilocus sequence typing method for analysis of Lactobacillus plantarum strains. Microbiology, 152, 85-93
16. De Las Rivas B, H Rodríguez, I Angulo, R Muñoz, JM Mancheño (2007) Overexpression, purification, crystallization and preliminary structural studies of catabolic ornithine transcarbamylase from Lactobacillus hilgardii. Acta Cryst. F63, 563-567
17. De Las Rivas B, H Rodríguez, JA Curiel, JM Landete, R Muñoz (2009) Molecular screening of wine lactic acid bacteria degrading hydroxycinnamic acids. J. Agric. Food Chem. 57, 490-494
18. Del Prete V, H Rodriguez, AV Carrascosa, B de las Rivas, E garcía-Moruno, R Muñoz (2007) In vitro removal of ochratoxin A by wine lactic acid bacteria. J. Food Protection 70, 2155-2160
19. Diez L, Z Guadalupe, B Ayestarán, F Ruiz-Larrea (2010) Effect of Yeast Mannoproteins and Grape Polysaccharides on the Growth of Wine Lactic Acid and Acetic Acid Bacteria. J. Agric. Food Chem. 58, 7731-7739
20. Enrique M, P Manzanares, M Yuste, M Martínez, S Vallés, JF Marcos (2009) Selectivity and antimicrobial action of bovine lactoferrin derived peptides against wine lactic acid bacteria. Food Microb. 26, 3, 340-346
21. Fernández de Palencia P, ML Werning, E Sierra-Filardi, MT Dueñas, A Irastorza, AL Corbi, P López (2009) Probiotic Properties of the 2-Substituted (1,3)-beta-D-Glucan-Producing Bacterium Pediococcus parvulus 2.6. Appl. Environ. Microb. 75, 14, 4887-4891
22. Gamella M, S Campuzano, F Conzuelo, JA Curiel, R Muñoz, AJ Reviejo, JM Pingarrón (2010) Integrated multienzyme electrochemical biosensors for monitoring malolactic fermentation in wines. Talanta 81, 925-933
23. Garai G, MT Dueñas, A Irastorza, MV Moreno-Arribas (2007) Biogenic amine production by lactic acid bacteria isolated from cider. Lett. Appl. Microbiol. 45, 5, 473-478 2007
24. Garai G, MT Dueñas, A Irastorza, PJ Maztin-Alvarez, MV Moreno-Arribas (2006) Biogenic amines in natural ciders. J. Food Protect. 69, 12, 3006-3012
25. Garai-Ibabe G, J Areizaga, R Aznar, P Elizaquivel, A Prieto, A Irastorza, MT Dueñas (2010) Screening and Selection of 2-Branched (1,3)-beta-D-Glucan Producing Lactic Acid Bacteria and Exopolysaccharide Characterization. J. Agr. Food Chem. 58, 6149-6156
26. García-Ruiz A, B Bartolomé, AJ Martinez-Rodriguez, E Pueyo, PJ Martín-Álvarez, MV Moreno-Arribas (2008) Potential of phenolic compounds for controlling lactic acid bacteria growth in wine. Food Control 19, 835-841
27. García-Ruiz A, B Bartolomé, C Cueva, PJ Martín-Álvarez, MV Moreno-Arribas (2009) Inactivation of oenological lactic acid bacteria (Lactobacillus hilgardii and Pediococcus pentosaceus) by wine phenolic compounds. J. Appl. Microb. 107, 1042-1053
28. García-Ruiz A, EM González-Rompinelli, B Bartolomé, MV Moreno-Arribas (2011) Potential of wine-associated lactic acid bacteria to degrade biogenic amines. Int. J. Food Microb. 148, 115-120
29. García-Ruiz A, MV Moreno-Arribas, PJ Martín-Álvarez, B Bartolomé (2011) Comparative study of the inhibitory effects of wine polyphenols on the growth of enological lactic acid bacteria. Int. J. Food Microb. 145, 426-431
30. Garijo P, R López, P Santamaría, E Ocón, C Olarte, S Sanz, AR Gutiérrez (2009) Presence of lactic bacteria in the air of a winery during the vinification period. Int. J. Food Microb. 136, 142-146
31. Hernández T, I Estrella, D Carlavilla, PJ Martín-Álvarez, MV Moreno-Arribas (2006) Phenolic compounds in red wine subjected to industrial malolactic fermentation and ageing on lees. Anal. Chimica Acta 563, 116-125
32. Hernández T, I Estrella, M Pérez-Gordo, EG Alegría, C Tenorio, F Ruiz-Larrea, MV Moreno-Arribas (2007) Contribution of malolactic fermentation by Oenococcus oeni and Lactobacillus plantarum to the changes in the nonanthocyanin polyphenolic composition of red wine. J. Agric. Food Chem. 55, 5260-5266
33. Hernandez-Cassou S, J Saurina (2011) Derivatization strategies for the determination of biogenic amines in wines by chromatographic and electrophoretic techniques. J. Chromatography B 879, 17, 1270-1281
34. Hernandez-Orte P, A Pena-Gallego, MJ Ibarz, J Cacho, V Ferreira (2006) Determination of the biogenic amines in musts and wines before and after malolactic fermentation using 6-aminoquinolyl-N-hydroxysuccinimidyl carbamate as the derivatizing agent. J. Chromat. A 1129, 2, 160-164
35. Hernández-Orte P, AC Lapeña, A Escudero, J Astrain, C Baron, I Pardo, L Polo, S Ferrer, J Cacho, V Ferreira (2009) Effect of micro-oxygenation on the evolution of aromatic compounds in wines: Malolactic fermentation and ageing in wood. LWT-Food Sci. Technol. 42, 391-401
36. Hernández-Orte P, AC Lapeña, A Peña-Gallego, J Astrain, C Baron, I Pardo, L Polo, S Ferrer, J Cacho, V Ferreira (2008) Biogenic amine determination in wine fermented in oak barrels: Factors affecting formation. Food Res. Int. 41, 697-706
37. Hernández-Orte P, M Cersosimo, N Loscos, J Cacho, E García-Moruno, V Ferreira (2009) Aroma development from non-floral grape precursors by wine lactic acid bacteria. Food Res. Int. 42, 773-781
38. Ibarburu I, ME Soria-Diaz, MA Rodriguez-Carvajal, SE Velasco, P Tejero-Mateo, AM Gil-Serrano, A Irastorza, MT Dueñas (2007) Growth and exopolysaccharide (EPS) production by Oenococcus oeni I4 and structural characterization of their EPSs. J. Appl. Microbiol. 103, 2, 477-486
39. Ibarburu I, R Aznar, P Elizaquivel, N Garcia-Quintans, P Lopez, A Munduate, A Irastorza, MT Dueñas (2010) A real-time PCR assay for detection and quantification of 2-branched (1,3)-beta-D-glucan producing lactic acid bacteria in cider. Int. J. Food Microb. 143, 26-31
40. Izquierdo Cañas PM, P Ruiz, S Seseña, MLl Palop (2009) Ecological study of lactic acid microbiota isolated from Tempranillo wines of Castilla-La Mancha. J. Biosci. Bioeng. 108, 3, 220-224
41. Izquierdo PM, E García Romero, S Gómez, MLl Palop (2008) Changes in the aromatic composition of Tempranillo wines during spontaneous malolactic fermentation. J. Food Compos. Anal. 21, 724-730
42. Izquierdo PM, E García, S Gómez, M Fernández, MLl Palop (2008) Amino acids and biogenic amines during spontaneous malolactic fermentation in Tempranillo red wines. J. Food Compos. Anal. 21, 731-735
43. Izquierdo PM, S Gómez, P Ruiz, S Seseña, E García, MLl Palop (2009) Biogenic amine production by Oenococcus oeni isolates from malolactic fermentation of Tempranillo wine. J. Food Protec. 72, 907-910
44. Landete JM, B de las Rivas, A Marcobal, R Muñoz (2011) PCR methods for the detection of biogenic amine-producing bacteria on wine. Ann. Microb. 61, 159-166
45. Landete JM, H Rodriguez, B de las Rivas, R Muñoz (2007) High-added-value antioxidants obtained from the degradation of wine phenolics by Lactobacillus plantarum. J. Food Protection 70, 11, 2670-2675
46. Landete JM, I Pardo, S Ferrer (2006) Histamine, histidine, and growth-phase mediated regulation of the histidine decarboxylase gene in lactic acid bacteria isolated from wine. FEMS Microb. Lett. 260, 84-90
47.Landete JM, I Pardo, S Ferrer (2007) Tyramine and phenylethylamine production among lactic acid bacteria isolated from wine. Int. J. Food Microb. 115, 364-368
48. Landete JM, I Pardo, S Ferrer (2008) Regulation of hdc expression and HDC activity by enological factors in lactic acid bacteria. J. Appl. Microb. 105, 1544-1551
49. Landete JM, L García-Haro, A Blasco, P Manzanares,C Berbegal,V Monedero, M Zúñiga (2010) Requirement of the Lactobacillus casei MaeKR Two-Component System for L-Malic Acid Utilization via a Malic Enzyme Pathway. Appl. Environ. Microb. 76, 1, 84-95
50. Landete JM, ME Arena, I Pardo, MC Manca de Nadra, S Ferrer (2010) The role of two families of bacterial enzymes in putrescine synthesis from agmatine via agmatine deiminase. Inter. Microb. 13, 169-177
51.Landete JM, ME Arena, I. Pardo, MC Manca de Nadra, S. Ferrer (2008) Comparative survey of putrescine production from agmatine deamination in different bacteria. Food Microb. 25, 882-887
52. Landete JM, S Ferrer, I Pardo (2007) Biogenic amine production by lactic acid bacteria, acetic bacteria and yeast isolated from wine. Food Control 18, 1569-1574
53.pez de Felipe F, JA Curiel, R Muñoz (2010) Improvement of the fermentation performance of Lactobacillus plantarum by the flavanol catechin is uncoupled from its degradation. J. Appl. Microb. 109, 687-697
54.pez I, C Tenorio, M Zarazaga, M Dizy, C Torres, F Ruiz-Larrea (2007) Evidence of mixed wild populations of Oenococcus oeni strains during wine spontaneous malolactic fermentations. Eur. Food Res. Technol. 226, 215-223
55.pez I, C Torres, F Ruiz-Larrea (2008) Genetic typification by pulsed-field gel electrophoresis (PFGE) and randomly amplified polymorphic DNA (RAPD) of wild Lactobacillus plantarum and Oenococcus wine strains. Eur. Food Res. Technol.227, 547-55
56. López I, R López, P Santamaría, C Torres, F Ruiz-Larrea (2008) Performance of malolactic fermentation by inoculation of selected Lactobacillus plantarum and Oenococcus oeni strains isolated from Rioja red wines. Vitis 47, 123-129
57.Mañes-Lázaro R, S Ferrer, AM Rodas, M Urdiain, I Pardo (2008) Lactobacillus bobalius sp. nov., a lactic acid bacterium isolated from Spanish Bobal grape must. Int. J. Syst. Evol. Microb. 58, 2699-2703
58. Mañes-Lázaro R, S Ferrer, R Rosselló-Mora, I Pardo (2008) Lactobacillus uvarum sp. nov.- A new lactic acid bacterium isolated from Spanish Bobal grape must. Syst. Appl. Microb. 31, 425-433
59. Mañes-Lázaro R, S Ferrer, R Rosselló-Mora, I Pardo (2009) Lactobacillus oeni sp. nov., from wine Int. J. Syst. Evol. Microb. 59, 2010-2014
60. Marcobal A, B De Las Rivas, MV Moreno-Arribas, R Muñoz (2006) Evidence for horizontal gene transfer as origin of putrescine-production in Oenococcus oeni RM83. Appl. Environ. Microb. 72, 12, 7954-7958
61. Marcobal A, PJ Martin-Alvarez, MC Polo, R Muñoz, MV Moreno-Arribas (2006) Formation of biogenic amines throughout the industrial manufacture of red wine. J. Food Protection 69, 2, 397-404
62. Martín-Álvarez PJ, Á Marcobal, C Polo, MV Moreno-Arribas (2006) Influence of technological practices on biogenic amine contents in red wines. Eur. Food Res. Technol. 222, 420-424
63. Masqué MC, M Soler, B Zaplana, R Franquet, S Rico, X Elorduy, A Puig, E Bertran, F Capdevila, AT Palacios, SV Romero, JM Heras, S Krieger-Weber (2011) Ethyl carbamate content in wines with malolactic fermentation induced at different points in the vinification process. Ann. Microb. 61, 199-206
64. Mateo EM, Á Medina, F Mateo, FM Valle-Algarra, I Pardo, M Jiménez (2010) Ochratoxin A removal in synthetic media by living and heat-inactivated cells of Oenococcus oeni isolated from wines. Food Control 21, 23-28
65. Mateo EM, Á Medina, R Mateo, M Jiménez (2010) Effect of ethanol on the ability of Oenococcus oeni to remove ochratoxin A in synthetic wine-like media. Food Control 21, 935-941
66. Mesas JM, MC Rodriguez, MT Alegre (2011) Characterization of lactic acid bacteria from musts and wines of three consecutive vintages of Ribeira Sacra. Lett. Appl. Microb. 52, 3, 258-268
67. Montersino S, A Prieto, R Muñoz, B de las Rivas (2008) Evaluation of exopolysaccharide production by Leuconostoc mesenteroides strains isolated from wine. J. Food Sci. 73, 4, 196-199
68. Moreno-Arribas MV, C Gómez-Cordovés, PJ Martín-Álvarez (2008) Evolution of red wine anthocyanins during malolactic fermentation, postfermentative treatments and ageing with lees. Food Chem. 109, 149-158
69. Moreno-Arribas MV, MC Polo (2008) Occurrence of lactic acid bacteria and biogenic amines in biologically aged wines. Food Microb. 25, 875-881
70. Navarro L, B Rojo-Bezares, Y Sáenz, L Díez, M Zaragaza, F Ruiz-Larrea, C Torres (2008) Comparative study of the pln locus of the quorum-sensing regulated bacteriocin-producing L. plantarum J51 strain. Int. J. Food Microb. 128, 390-394
71. Olguín N, A Bordons, C Reguant (2009) Influence of ethanol and pH on the gene expression of the citrate pathway in Oenococcus oeni. Food Microb. 26, 197-203
72. Olguín N, A Bordons, C Reguant (2010) Multigenic expression analysis as an approach to understanding the behaviour of Oenococcus oeni in wine-like conditions. Inter. J. Food Microb. 144, 88-95
73. Olguín N, JO Alegret, A Bordons, C Reguant (2011) Beta-Glucosidase Activity and bgl Gene Expression of Oenococcus oeni Strains in Model Media and Cabernet Sauvignon Wine. Amer. J. Enol. Vitic. 62, 1, 99-105
74. Polo L, S Ferrer, A Peña-Gallego, P Hernández-Orte, I Pardo (2011) Biogenic amine synthesis in high quality Tempranillo wines. Relationship with lactic acid bacteria and vinification conditions. Ann. Microb. 61, 191-198
75. Pozo-Bayón MA, I Pardo, S Ferrer, V Moreno-Arribas (2009) Molecular approaches for the identification and characterisation of oenological lactic acid bacteria. African J. Biotech.
76. Puértolas E, N López, S Condón, J Raso, I Álvarez (2009) Pulsed electric fields inactivation of wine spoilage yeast and bacteria. Int. J. Food Microb. 130, 49-55
77. Quirós C, M Herrero, LA Garcia, M Díaz (2009) Quantitative approach to determining the contribution of viable-but-nonculturable subpopulations to malolactic fermentation processes. Appl. Environ. Microb. 75, 9, 2977-81
78. Quirós C, M Herrero, LA García, M Díaz (2009) Taking advantage of the flow cytometry technique for improving malolactic starters production. Eur. Food Res. Technol. 228, 543-552
79. Rodas AM, E Chenoll, MC Macián, S Ferrer, I Pardo, R Aznar (2006) Lactobacillus vini sp. nov., a wine lactic acid bacterium homofermentative for pentoses. Int. J. Syst. Evol. Microb. 56, 513-517
80. Rodriguez H, B de las Rivas, R Muñoz (2007) Efficacy of recA gene sequence analysis in the identification and discrimination of Lactobacillus hilgardii strains isolated from stuck wine fermentations. Inter. J. Food Microb. 115, 70-78
81. Rodríguez H, JA Curiel, JM Landete, B de las Rivas, F López de Felipe, C Gómez-Cordovés, JM Mancheño, R Muñoz (2009) Food phenolics and lactic acid bacteria. Int. J. Food Microb. 132, 79-90
82. Rojo-Bezares B, Y Saenz, L Navarro, M Zarazaga, F Ruiz-Larrea, C Torres (2007) Coculture-inducible bacteriocin activity of Lactobacillus plantarum strain J23 isolated from grape must. Food Microb. 24, 482-491
83. Rojo-Bezares B, Y Saenz, M Zarazaga, C Torres, F Ruiz-Larrea (2007) Antimicrobial activity of nisin against Oenococcus oeni and other wine bacteria. Int. J. Food Microb. 116, 32-36
84. Rojo-Bezares B, Y Saenz, P Poeta, M Zaragaza, F Ruiz-Larrea, C Torres (2006) Assessment of antibiotic susceptibility within lactic acid bacteria strains isolated from wine. Int. J. Food Microb. 111, 234-240
85. Romero SV, C Reguant, A Bordons, MC Masqué (2009) Potential formation of ethyl carbamate in simulated wine inoculated with Oenococcus oeni and Lactobacillus plantarum. Int. J. Food Sci. Technol. 44, 1206-1213
86. Ruiz P, PM Izquierdo, S Seseña, MLl Palop (2008) Intraspecific genetic diversity of lactic acid bacteria from malolactic fermentation of Cencibel wines as derived from combined analysis of RAPD-PCR and PFGE patterns. Food Microb. 25, 942-948
87. Ruiz P, PM Izquierdo, S Seseña, MLl Palop (2010) Analysis of lactic acid bacteria populations during spontaneous malolactic fermentation of Tempranillo wines at five wineries during two consecutive vintages. Food Control 21, 1, 70-75
88. Ruiz P, PM Izquierdo, S Seseña, MLl Palop (2010) Selection of autochthonous Oenococcus oeni strains according to their oenological properties and vinification results. Int. J. Food Microb. 137, 230-235
89. Ruiz P, S Seseña, PM Izquierdo, MLl Palop (2010) Bacterial biodiversity and dynamics during malolactic fermentation of Tempranillo wines as determined by a culture-independent method (PCR-DGGE). Appl. Microb. Biotech. 86, 5, 1555-1562
90. Sáenz Y, B Rojo-Bezares, L Navarro, L Díez, S Somalo, M Zaragaza, F Ruiz-Larrea, C Torres (2009) Genetic diversity of the pln locus among oenological Lactobacillus plantarum strains. Int. J. Food Microb. 134, 176-183
91. Suárez Lepe JA, C Uthurry (2007) Incidence of nitrogenous compounds of must on ethyl carbamate formation induced by lactic acid bacteria. J. Int. Sciences Vigne Vin 41, 215-223
92. Uthurry CA, JA Lepe, J Lombardero, JR García del Hierro (2006) Ethyl carbamate production by selected yeasts and lactic acid bacteria in red wine. Food Chem. 94, 262-270
93. Werning ML, I Ibarburu, MT Dueñas, A Irastorza, J Navas, P López (2006) Pediococcus parvulus gtf gene encoding the GTF glycosyltransferase and its application for specific PCR detection of beta-D-glucan-producing bacteria in foods and beverages. J. Food Protect. 69, 161-169

[21.12.11]